El panda gegant és herbívor però té una microbiota intestinal de carnívor

Click here for the english version: The giant panda is herbivore but has the gut microbiota of a carnivore

26 agost 2015

El panda gegant (Ailuropoda melanoleuca, literalment en grec “peu de gat negre i blanc”) és una de les espècies de mamífers més intrigants evolutivament. Malgrat la seva dieta exclusivament herbívora, filogenèticament és com un ós, ja que és de la família Úrsids, dins l’ordre Carnívors. La seva dieta és 99% de bambú i l’altre 1% és mel, ous, peix, taronges, plàtans, nyams i fulles d’arbusts.

Viu en algunes serralades de la Xina central, principalment a la província de Sichuan, i també a les províncies de Shaanxi i Gansu. Degut a la construcció de granges, desforestació i altres desenvolupaments, el panda ha estat foragitat de les terres baixes on havia viscut. És una espècie en perill d’extinció que necessita protecció. Hi han uns 300 en captivitat i uns 3000 en llibertat. Malgrat que els nombres estan augmentant, segueix en perill d’extinció, sobretot pel seu espai limitat (uns 20.000 km2) i l’hàbitat molt específic (boscos de bambú).

Fig0 panda bamboo

Així doncs, el panda gegant té una dieta quasi exclusiva de diferents espècies de bambú, sobretot de fulles i tiges, molt fibroses, i els brots tendres a la primavera i estiu. És per tant una dieta de poca qualitat digestiva, amb poca proteïna i molta fibra i contingut de lignina. Es passen unes 14 h al dia menjant, i poden arribar a ingerir uns 12 kg de bambú al dia.

La majoria d’herbívors tenen modificacions del tracte digestiu que ajuden a la retenció de l’aliment en procés de digestió, i contenen poblacions microbianes que els permeten utilitzar com a menja exclusiva els materials vegetals rics en polisacàrids complexos, com la cel·lulosa i hemicel·lulosa. Aquestes especialitzacions poden ser la compartimentació de l’estómac, típica dels remugants i altres no remugants (cangurs, hàmster, hipopòtams i alguns primats) o bé l’engrandiment de l’intestí gros, característic dels èquids, alguns rosegadors i els lagomorfs (conills i llebres).

En canvi, i malgrat el seu règim exclusivament herbívor, sorprenentment el panda gegant té un tracte gastrointestinal típic dels carnívors, anatòmicament similar als del gos, el gat o l’ós rentador, amb un estómac simple, té el cec degenerat i el còlon és molt curt. El tracte gastrointestinal dels pandes és unes 4 vegades la mida del cós, com altres carnívors, mentre que als herbívors és unes 10-20 vegades el cós, per tal de digerir eficientment grans quantitats de farratge. Amb això, el temps del trànsit intestinal del panda és molt curt, menys de 12 h. Tot això limita molt la capacitat de possibilitats fermentatives dels materials vegetals (Williams et al. 2013).

Per aquests motius, la digestió del bambú per al panda és molt ineficient, malgrat la seva dependència. Els pandes consumeixen l’equivalent al 6% del seu pes corporal per dia, amb una digestibilitat de la matèria seca del bambú del 20%. D’aquest, un 10% correspon a la poca proteïna que conté el bambú, i la resta és dels polisacàrids, en concret amb uns coeficients de digestió del 27% per a les hemicel·luloses i del 8% per a la cel·lulosa.

Sembla com si el panda gegant s’hagués especialitzat en el consum d’una planta amb alt contingut en fibra, sense haver modificat l’aparell digestiu, a base d’una masticació eficient, ingerint-ne grans quantitats, digerint els continguts cel·lulars enlloc de les parets cel·lulars vegetals, i excretant ràpidament els residus no digerits (Dierenfield et al. 1982).

A més a més, tenir una dependència d’un sol tipus de planta com és el bambú pot comportar mancances nutricionals segons els cicles estacionals de la planta. En aquest sentit, recentment (Nie et al. 2015) s’han estudiat les concentracions de calci, fòsfor i nitrogen de les diferents parts del bambú que mengen una població de pandes lliures. Han vist que els pandes dins del seu hàbitat fan una migració estacional en dues zones de diferent alçada al llarg de l’any i que s’alimenten de dues espècies diferents de bambú. Ambdues espècies tenen més calci a les fulles i més fòsfor i nitrogen a les tiges. Com que la variació estacional d’aparició i caiguda de fulles de les 2 espècies és diferent a causa de la diferent alçada, quan els pandes són en una de les zones mengen les fulles d’una de les espècies i les tiges de l’altre, mentre que ho fan al revés quan són a l’altra zona. O sigui, que els pandes sincronitzen les seves migracions estacionals per tal de treure’n el màxim rendiment nutricional d’ambdues especies de bambú.

Un altre inconvenient de la dependència del bambú és la seva floració. És un fenomen natural que passa cada 40-100 anys, i quan el bambú floreix, es mor, reduint la disponibilitat de menjar per als pandes. Pels anys 1970-1980 hi hagués dues floracions a gran escala a l’hàbitat dels pandes, i hi van haver més de 200 morts per aquesta raó. Tanmateix, i donat que segurament els pandes s’han trobat en la seva evolució amb moltes altres floracions massives, quan s’hi troben cerquen altres espècies de bambú o recorren llargues distàncies per cobrir les seves necessitats alimentàries (Wei et al. 2015).

En compensació, i com a adaptació a aquest menjar tant específic, el panda gegant té una sèrie de característiques morfològiques úniques, com unes fortes mandíbules i molars molt poderosos, i sobretot un pseudo-polze, com si tingués 6 dits, que és l’ós sesamoide radial engrandit, fent com un polze oposable, que li serveix per agafar millor les canyes de bambú (Figura 1).

Fig1 panda's thumb

Figura 1. El pseudo-polze del panda gegant. Imatge treta de Herron & Freeman (2014).


I cóm és que el panda va passar a ser herbívor ?

S’ha estimat que el precursor del panda gegant, omnívor com altres úrsids, va començar a menjar bambú com a mínim fa 7 milions d’anys (Ma), i va esdevenir completament dependent del bambú entre 2 i 2,4 Ma. Aquest canvi de dieta probablement va anar lligat a diverses mutacions al seu genoma, donant lloc a defectes del metabolisme de la dopamina en relació a l’apetència per la carn, i sobretot de la pseudogenització del gen Tas1r1 (Figura 2), del receptor del gust d’umami (Jin et al. 2011). L’umami és un dels 5 gustos bàsics, junt amb el dolç, salat, àcid i amarg, i ve a ser com el gust “saborós”, que normalment recorda la carn, i està relacionat amb el L-glutàmic, abundant a la carn. Aquesta mutació que feia prescindir al panda del gust umami afavorí la pèrdua d’apetit del panda per la carn i reforçà el seu estil de vida herbívor. Tanmateix, probablement altres factors addicionals devien estar implicats, ja que el gen Tas1r1 està intacte en herbívors com el cavall i la vaca (Zhao et al. 2010).

Fig2 Zhao F1 large

Figura 2. Arbre filogenètic d’alguns carnívors amb les dates per al panda gegant deduïdes dels fòssils (en blau) i de l’estudi molecular del gen TasTr1 fet per Zhao et al. (2010).


La microbiota intestinal del panda

Com era d’esperar, en fer la seqüenciació del genoma complet del panda gegant (Li et al. 2010) no s’han trobat gens específics responsables de la digestió de la cel·lulosa i hemicel·luloses. Lògicament, la possible digestió d’aquests polisacàrids complexos de les fibres del bambú aniria a càrrec dels microorganismes cel·lulolítics del tracte intestinal. Cal estudiar per tant si hi són al panda.

En estudiar les seqüències del 16S ribosomal de les microbiotes fecals dels diversos mamífers s’observa en general un augment de la diversitat bacteriana en sentit carnívors – omnívors – herbívors (Ley et al. 2008). Aquesta diversitat és menor en els pandes que als herbívors, i com veiem a la Figura 3, els pandes queden agrupats amb els carnívors (cercles vermells) malgrat ser herbívors del punt de vista de dieta.

Fig3 Ley

Figura 3. Anàlisi de components principals (PC) de les comunitats bacterianes fecals de mamífers amb diferents colors segons la dieta predominant (Ley et al. 2008)


La microbiota intestinal de la majoria dels herbívors conté sobretot bacteris anaerobis dels grups de Bacteroides, Clostridials, Fibrobacterals i Espiroquetals, que tenen les capacitats enzimàtiques per degradar els materials fibrosos vegetals i així proveeixen de nutrients als seus hostes. Al contrari, els omnívors i sobretot els carnívors tenen una microbiota predominant d’anaerobis facultatius, com les Enterobacteriaceae, a banda d’alguns Firmicutes, que inclouen Clostridials i alguns Lactobacil als, i Bacteroides.

En quant al panda gegant, els primers estudis fets amb mètodes tradicionals dependents de cultiu i anàlisi dels gens 16S rRNA amplificats (Wii et al. 2007) van identificar les Enterobacteriaceae i Streptococcus com a predominants en la microbiota intestinal. Per tant, aquest estudi suggeria que la microbiota del panda és molt semblant a la dels carnívors, com veiem en l’estudi comentat comparatiu de diversos mamífers (Ley et al. 2008), i per tant amb molt poca capacitat d’utilitzar cel·lulosa o hemicel·lulosa.

Tanmateix, un estudi posterior fet amb tècniques de seqüenciació del 16S (Zhu et al. 2011) a partir de mostres fecals de 15 pandes gegants va arribar a unes conclusions ben diferents i semblava que van trobar per primer cop proves de la digestió de cel·lulosa per la microbiota del panda gegant. En analitzar 5500 seqüències, van trobar 85 tàxons diferents, dels quals el 83% eren Firmicutes (Figura 4), i entre aquests n’hi havia 13 tàxons de Clostridium (7 d’ells exclusius dels pandes), i alguns d’aquests amb capacitat de digestió de cel·lulosa. A més, amb anàlisi metagenòmica d’alguns dels pandes van trobar alguns gens putatius per a enzims per digerir cel·lulosa, beta-glucosidasa i xilan-1,4-beta-xilosidasa per a aquests Clostridium. Tot plegat, van concloure que la microbiota del panda gegant tenia una moderada capacitat de degradació dels materials cel·lulòsics.

Fig4 Zhu 2011-Fig1C

Figura 4. Percentatges de seqüències dels principals grups bacterians trobats a les mostres fecals d’individus de panda gegant salvatges (W1-W7) i en captivitat (C1-C8) segons Zhu et al. (2011). Sota cada individu s’indica el n. de seqüències analitzades.


Però, tot just fa dos mesos s’ha publicat un treball (Xue et al. 2015) que sembla tornar enrere, concloent que la microbiota intestinal del panda gegant és molt semblant a la dels carnívors i poca cosa té d’herbívora. És un treball exhaustiu de seqüenciació massiva d’última generació del 16S rDNA amb mostres fecals de 121 pandes de diferents edats al llarg de tres estacions de l’any. Han obtingut unes 93000 seqüències, corresponents a 781 tàxons diferents.

Han trobat una predominança de Enterobacteriaceae i de Streptococcus (vermell fosc i blau fosc respectivament, Figura 5 A), i molts pocs representants dels probables cel·lulolítics com els Clostridials. A més, aquests no es veuen augmentats quan hi ha més fulles i tiges de bambú disponibles (fase T3). Aquests resultats es corresponen amb el que ja se sabia del baix nombre de gens de cel·lulases i hemicel·lulases, un 2%, fins i tot menor que al microbioma dels humans. Aquesta negligible contribució de la microbiota a la digestió de la cel·lulosa, junt amb el fet comentat que el panda és força ineficient digerint el bambú, contradiu la hipotètica importància de la digestió per part de la microbiota que s’havia suggerit pocs anys abans, com hem vist abans.

A més, en aquest treball s’ha vist molta varietat de composició de microbiota entre individus (Figura 5 B).

Fig5 Xue F1 large

Figura 5. Composició de la microbiota intestinal de 121 pandes gegants, amb (A) els gèneres dominants a totes les mostres i (B) la contribució relativa dels gèneres dominants a cada individu, agrupats per edat i temps de mostreig (Xue et al. 2015).


En aquest treball, quan han fet l’anàlisi comparativa entre la composició de la microbiota intestinal del panda gegant amb la d’altres mamífers de les diferents dietes, han confirmat que el panda s’agrupa altre cop amb els carnívors i queda ben lluny dels herbívors (Figura 6).

Fig6 Xue Fig4

Figura 6. Anàlisi de components principals de les comunitats de les microbiotes de mostres fecals de 121 pandes gegants (formes en blanc), en comparació amb les d’altres herbívors (verd), omnívors (blau) i carnívors (vermell). Les diferents formes corresponen a diferents treballs: els cercles són de Xue et al. (2015), el treball d’on s’ha tret la Figura.


Tot plegat, les característiques peculiars de la microbiota del panda gegant contribueixen al perill d’extinció que pateix. Al contrari que la majoria d’altres espècies de mamífers que han evolucionat les seves microbiotes i anatomies digestives optimitzant-les per a les seves dietes específiques, l’aberrant coevolució del panda, la seva microbiota i la seva dieta particular, és ben bé enigmàtica. Per aclarir-ho i saber com preservar aquest animal amenaçat, caldrà seguir estudiant-ho combinant metagenòmica, metatranscriptòmica, metaproteòmica i meta-metabolòmica per conèixer bé la estructura i el metabolisme de la microbiota intestinal i la seva relació amb les funcions digestives i l’estatus nutritiu del panda gegant (Xue et al. 2015).

Referències

Dierenfield ES, Hintz HF, Robertson JB, Van Soest PJ, Oftedal OT (1982) Utilization of bamboo by the giant panda. J Nutr 112, 636-641

Herron JC, Freeman S (2014) Evolutionary Analysis, 5th ed. Benjamin Cummings

Jin K, Xue C, Wu X, Qian J, Zhu Y et al. (2011) Why Does the Giant Panda Eat Bamboo? A Comparative Analysis of Appetite-Reward-Related Genes among Mammals. PLos One 6, e22602

Ley RE, Hamady M, Lozupone C, Turnbaugh PJ, Ramey RR et al. (2008) Evolution of Mammals and Their Gut Microbes. Science 320, 1647-1651

Li R, Fan W, Tian G, Zhu H, He L et 117 al. (2010) The sequence and de novo assembly of the giant panda genome. Nature 463, 311–317

Nie Y, Zhang Z, Raubenheimer D, Elser JJ, Wei W, Wei F (2015) Obligate herbivory in an ancestrally carnivorous lineage: the giant panda and bamboo from the perspective of nutritional geometry. Functional Ecology 29, 26–34

Rosen M (2015) Pandas’ gut bacteria resemble carnivores. Science News 19/05/2015

Wei G, Lu H, Zhou Z, Xie H, Wang A, Nelson K, Zhao L (2007) The microbial community in the feces of the giant panda (Ailuropoda melanoleuca) as determined by PCR-TGGE profiling and clone library analysis. Microb Ecol 54, 194–202

Wei F, Hu Y, Yan L, Nie Y, Wu Q, Zhang Z (2014) Giant Pandas Are Not an Evolutionary cul-de-sac: Evidence from Multidisciplinary Research. Mol Biol Evol 32, 4-12

Williams CL, Willard S, Kouba A, Sparks D, Holmes W et al. (2013) Dietary shifts affect the gastrointestinal microflora of the giant panda (Ailuropoda melanoleuca). J Anim Physiol Anim Nutr 97, 577-585

Xue Z, Zhang W, Wang L, Hou R, Zhang M et al. (2015) The bamboo-eating giant panda harbors a carnivore-like gut microbiota, with excessive seasonal variations. mBio 6(3), e00022-15

Zhao H, Yang JR, Xu H, Zhang J (2010) Pseudogenization of the Umami Taste Receptor Gene Tas1r1 in the Giant Panda Coincided with its Dietary Switch to Bamboo. Mol Biol Evol 27(12), 2669–2673

Zhu LF, Wu Q, Dai JY, Zhang SN, Wei FW (2011) Evidence of cellulose metabolism by the giant panda gut microbiome. Proc Natl Acad Sci USA 108, 17714–17719.

Anuncis

About Albert Bordons

Professor at "Universitat Rovira i Virgili" in Tarragona. Born in Barcelona 1951. Scientific areas: microbiology, biochemistry, biotechnology, oenology. I like: nature, biological sciences, photography, mountains, ... Languages: catalan (first one), spanish, french, english and some italian.

Posted on 26 Agost 2015, in Bacteris, Evolució, Genètica i biologia molecular, Microbiota and tagged , , , , , , , , , , , , , , . Bookmark the permalink. 1 comentari.

Deixa un comentari

Fill in your details below or click an icon to log in:

WordPress.com Logo

Esteu comentant fent servir el compte WordPress.com. Log Out / Canvia )

Twitter picture

Esteu comentant fent servir el compte Twitter. Log Out / Canvia )

Facebook photo

Esteu comentant fent servir el compte Facebook. Log Out / Canvia )

Google+ photo

Esteu comentant fent servir el compte Google+. Log Out / Canvia )

Connecting to %s

No sé ni cómo te atreves

Fotografía y esas pequeñas cosas de cada día

Pols d'estels

El bloc d'Enric Marco

Life Secrets

For my students

All you need is Biology

Blog professional sobre Biologia · Blog profesional sobre Biología · A professional blog about Biology

Rambles of a PA student

Caffeinated forays into biological imaginings.

Horitzons llunyans

Mirades distants

#4wine

Los vinos son pequeñas historias dentro de una botella y nosotras queremos contarte las nuestras

Vi·moments·persones

Un maridatge a tres bandes

SciLogs: Artificial, naturalmente

Coses interessants de ciències de la vida i de la natura, i altres no tan "Bios"

microBIO

Coses interessants de ciències de la vida i de la natura, i altres no tan "Bios"

RealClimate

Coses interessants de ciències de la vida i de la natura, i altres no tan "Bios"

Quèquicom

Coses interessants de ciències de la vida i de la natura, i altres no tan "Bios"

Dionís de viatge a Ítaca

Experiències enoturístiques

%d bloggers like this: